Neurofeedback basado en BCI para la mejora cognitiva

El neurofeedback es una técnica de mejora humana dirigida a proporcionar mejoras cognitivas en variables psicológicas como la memoria, la atención, la velocidad de procesamiento o las funciones ejecutivas. Describimos aquí las técnicas de neurofeedback y biofeedback, la ciencia que hay detrás de uno de los protocolos más validados, las nuevas tendencias en los enfoques modernos, influidos por los avances en las interfaces cerebro-ordenador, y algunos casos de uso y resultados científicos.

¿Qué es la neurorretroalimentación o biorretroalimentación EEG para la mejora cognitiva?

El Neurofeedback o Biofeedback EEG es una técnica de mejora humana cuyo objetivo final, cuando se orienta a la población general, es optimizar la función cerebral para conseguir mejoras cognitivas en variables psicológicas como la memoria, la atención, la velocidad de procesamiento o las funciones ejecutivas. En esta técnica de entrenamiento cerebral, determinados patrones cerebrales, por ejemplo, los relacionados con la función cognitiva, son monitorizados en tiempo real mediante un electroencefalograma (EEG) y retroalimentados al usuario de forma auditiva o visual, a través de la pantalla del ordenador. De este modo, el usuario puede aprender a modelar, hasta cierto punto, algunos patrones de actividad cerebral relacionados con la función cognitiva y, en consecuencia, lograr una mejora cognitiva.

Figura 1: Funcionamiento en bucle cerrado del Neurofeedback. En primer lugar, se registran las señales EEG y se descodifican (extraen) en tiempo real algunos patrones cerebrales de interés. Estos patrones cerebrales se transmiten al usuario, en este caso mediante una representación visual en la pantalla de un ordenador. De este modo, el usuario puede aprender a modular sus patrones cerebrales del modo deseado.

El neurofeedback es una especialización de un conjunto más amplio de técnicas, denominado biofeedback, que está orientado a obtener un cierto grado de control de variables fisiológicas como el ritmo cardíaco, la respiración, la conductividad de la piel, etc. Cuando la variable fisiológica de interés es la "actividad de las ondas cerebrales" (EEG), entonces se denomina biofeedback EEG o neurofeedback. Independientemente de la variable (neuro)fisiológica, todas ellas comparten un principio operativo común: una persona necesita recibir una señal de retroalimentación sobre sus propias variables fisiológicas (ocultas) en tiempo real para promover el aprendizaje/control a través del condicionamiento operante (Skinner, 1938).

¿Cómo funciona el Neurofeedback o EEG Biofeedback? La ciencia que hay detrás

El principio o modelo del neurofeedback es simple y su funcionamiento se representa en la figura anterior. Sin embargo, existen varios protocolos en la literatura según los patrones cerebrales seleccionados de interés (ver Gruzelier 2014 para una revisión). A continuación, nos centraremos en uno de los protocolos más validados para la mejora cognitiva: la regulación al alza de la banda alfa específica del sujeto. Esto significa que la aplicación de neurofeedback descodifica, en tiempo real, la actividad en la banda alfa, calibrada para cada participante, y en localizaciones posteriores del cuero cabelludo.  A continuación, proporciona información al usuario, al que anima a aumentar sus niveles de actividad (es decir, a regularlos).

Alfa, función cognitiva y neuroplasticidad

El cerebro, parte del sistema nervioso central, controla nuestras funciones cognitivas, como la atención, la memoria de trabajo y las funciones ejecutivas. Las técnicas de registro de la actividad de las ondas cerebrales, como el EEG, utilizadas habitualmente en entornos clínicos y de investigación, han permitido estudiar y caracterizar los patrones de actividad cerebral relacionados con las funciones cognitivas.

Uno de los patrones cerebrales más estudiados hasta la fecha es la actividad alfa (Klimesch, 1999). Alfa es la frecuencia dominante en el EEG humano, registrada por primera vez en la década de 1920 (Berger, 1929). Este ritmo se caracteriza por un «pico» en el análisis espectral en la gama de frecuencias (8-12 Hz) (Figura 2), y predomina durante la relajación de la vigilia con los ojos cerrados, observándose mejor en las zonas posteriores del cuero cabelludo (Klimesch, 1999). El ritmo alfa parieto-occipital se atenúa al abrir los ojos, ante estímulos visuales y al aumentar la atención (Palva y Palva, 2007). También responde a tareas motoras (Pfurtscheller, 1999) y a diferentes demandas cognitivas, como tareas de atención y memoria (Klimesch, 1999).

Figura 2: El pico alfa es visible a 10,25 Hz en este individuo. Según esto, podríamos definir la banda alfa específica de cada sujeto como las zonas coloreadas en diferentes tonalidades azules (véase la sección "Variabilidad inter e intrasujeto de los patrones cerebrales").

La investigación neurocientífica ha elaborado hipótesis que establecen un vínculo causal entre la actividad alfa y el rendimiento cognitivo (Klimesch 1999). Una de ellas sugiere que la actividad alfa está relacionada con el rendimiento cognitivo al inhibir activamente la información irrelevante para la tarea que se está ejecutando (Klimesch et al. 2007; Jensen y Mazaheri 2010). Se ha explorado experimentalmente, y el aumento de la actividad alfa (mediante neurofeedback) ha mostrado mejoras cognitivas en la memoria de trabajo, la atención y las capacidades visuoespaciales (Hanslmayr et al. 2005; Zoefel et al. 2011; Nan et al. 2012).

Otra hipótesis que complementa la anterior es que estas técnicas podrían inducir cambios neuroplásticos a través del aprendizaje de la autorregulación de la actividad alfa. La plasticidad es un mecanismo de adaptación neuronal que refleja la capacidad del cerebro para reorganizarse a lo largo de la vida y se produce a diferentes niveles (estructural, funcional, molecular y celular).  Esto tiene un reflejo en la actividad y función del área sobre la que se produce el cambio. Se conocen al menos tres formas de generar cambios neuroplásticos relevantes para la función cognitiva: con fármacos, con estimulación eléctrica (por ejemplo, estimulación magnética transcraneal) o mediante el aprendizaje de una tarea. Los producidos por este último proceso, como los que promueven los enfoques de neurofeedback, son endógenos y naturales en el ser humano, por lo que tienen el potencial de consolidarse con el tiempo. Además, los estudios de investigación con neurorretroalimentación no han mostrado efectos secundarios.

Neurofeedback moderno vs clásico para la mejora cognitiva

La capacidad de autorregulación de la actividad eléctrica cerebral en humanos se demostró por primera vez en la década de 1960, centrándose en las oscilaciones alfa en localizaciones occipitales (Kamiya, 1969). Aunque los enfoques clásicos del neurofeedback se han utilizado durante décadas en la investigación y la práctica clínica, se han introducido mejoras científicas y tecnológicas modernas debido a los grandes avances en el campo de las Interfaces Cerebro-Ordenador.

Estas mejoras consisten principalmente en el uso de equipos de EEG de alta calidad y algoritmos avanzados de procesamiento de señales (en términos de filtrado de artefactos y descodificación basada en técnicas de IA), que en el contexto específico del neurofeedback, permitirían una adaptación del entrenamiento en línea a un sujeto y momento de uso concretos de la tecnología (Figura 3).

Figura 3: Funcionamiento en bucle cerrado de un Neurofeedback moderno. En primer lugar, se realiza un paso de calibración para adaptar el entrenamiento en línea a los patrones cerebrales específicos del sujeto (aprendidos mediante técnicas de IA). A continuación, durante el entrenamiento en línea, se filtra la señal EEG de artefactos y se descodifican los patrones cerebrales de interés (utilizando los ajustes de calibración anteriores), que finalmente se transmiten al usuario en una pantalla.

1. Tecnología de adquisición de EEG

Existe una amplia gama de sistemas de registro de EEG, que van desde equipos muy fiables para investigación o uso médico hasta dispositivos portátiles de bajo coste y escasa fiabilidad. Es importante que el equipo 1) presente una adquisición de alta calidad de señal para medir con precisión los patrones cerebrales de interés; y 2) disponga de un número suficiente de sensores de EEG, bien distribuidos por el cuero cabelludo, para permitir técnicas de filtrado de artefactos.

• Enfoque clásico: Equipos de bajo coste con muy pocos sensores, incluso uno o dos (Demos, 2005); lo que podría comprometer la calidad de los patrones cerebrales descodificados.
• El enfoque moderno: Los enfoques modernos se benefician de técnicas de adquisición de EEG de alta calidad con el número adecuado de sensores distribuidos por las áreas cerebrales deseadas. Dentro del enfoque moderno podemos distinguir entre varios tipos de equipos en función de las necesidades: equipos de EEG en seco, sistemas de alta calidad pero fáciles de usar y optimizados para aplicaciones del mundo real; o equipos de alta cobertura, como las gorras EEG. Ambos son igualmente apropiados para el neurofeedback basado en BCI.

Filtrado de artefactos

Los artefactos en EEG son todas aquellas señales eléctricas de origen no neuronal que, sin embargo, son registradas por el equipo de EEG y se mezclan con la verdadera actividad cerebral. Esto dificulta la identificación en tiempo real de los patrones cerebrales de interés y puede comprometer la eficacia de la terapia de biofeedback basada en EEG.

• Enfoque clásico: Algunos enfoques no aplican ningún tipo de filtrado, lo que puede afectar negativamente la eficacia del entrenamiento en neurofeedback; otros recurren a métodos simples como pausar el feedback cuando se detecta un artefacto ocular, lo que reduce el tiempo efectivo de entrenamiento.
• Enfoque moderno: Existen muchos tipos de artefactos que interfieren con la actividad alfa. Uno de los más frecuentes es el parpadeo. Estos artefactos presentan un patrón espacial estable y pueden ser eliminados utilizando técnicas de separación ciega de fuentes (Hyvarinen, 1999), lo que mejora la calidad de la señal y aumenta el tiempo efectivo de feedback (Figura 4).

Figura 4: Señal EEG (7 segundos) registrada desde 16 electrodos. La señal en crudo se muestra en color azul, evidenciando artefactos de parpadeo, más notorios en ubicaciones anteriores. La señal filtrada está superpuesta en color negro.

Variabilidad inter e intra-sujeto de los patrones cerebrales

Es bien sabido que los patrones cerebrales registrados mediante EEG —incluida la actividad alfa— presentan una alta variabilidad entre sujetos (Haegens et al., 2014). Esta variabilidad se agrava aún más en poblaciones clínicas; por ejemplo, los estudios con EEG han revelado patrones cerebrales distintos en algunas poblaciones clínicas como el TDAH (Figura 5).

Figura 5: Espectro de potencia EEG. Muestra los espectros de potencia EEG de tres individuos diferentes en estado de reposo (línea azul) y durante la realización de una tarea cognitiva (línea roja). Se observa cómo el pico alfa varía de una persona a otra.

Además, la actividad alfa presenta una alta variabilidad intra-sujeto. Puede cambiar entre sesiones de entrenamiento debido a variaciones en el estado cognitivo o emocional (Klimesch, 1999). En el contexto del neurofeedback, también puede modificarse como resultado del proceso de autorregulación cuyo objetivo es potenciar esta actividad a lo largo de las sesiones de biofeedback EEG (Figura 6).

Figura 6: Espectro de potencia EEG. Muestra la variabilidad intra-sujeto del ritmo alfa en estado de reposo (línea azul) y durante una tarea cognitiva (línea roja), para un individuo con depresión mayor y otro con TDAH en 3 sesiones dentro de un programa de entrenamiento.

• Enfoque clásico: Algunos enfoques clásicos no consideran esta variabilidad de la actividad alfa, tratando la banda alfa como un intervalo fijo entre [8-12] Hz (Vernon, 2005). Aunque existe consenso en definirla así para la población general, hay una importante variabilidad individual que debe tenerse en cuenta.
• Enfoque moderno: Los enfoques modernos adaptan los patrones cerebrales a cada sujeto en particular, comúnmente realizando una etapa de calibración antes del entrenamiento en línea. En concreto, existe una tendencia a definir la banda alfa como dependiente del pico de frecuencia alfa, conocido como Frecuencia Alfa Individual (IAF, por sus siglas en inglés, Klimesch, 1999). La banda alfa se define así como el intervalo (IAF-2, IAF+2) Hz (Figura 2). Además, es necesario recalcular la línea base al inicio de cada sesión de entrenamiento para adaptarse a la variabilidad inter-sesión (intra-sujeto).

Neurofeedback con interfaz cerebro-computadora en acción

Este video muestra cómo funciona un enfoque moderno de neurofeedback en tiempo real. Primero se registra la actividad EEG cruda desde cinco sensores parieto-occipitales. Esta se transforma al dominio de la frecuencia mediante una transformada de Fourier a corto plazo, enfocándose en el último segundo de EEG. Esta información se visualiza como espectros de potencia en [0-30] Hz, donde la zona gris representa la potencia del ritmo alfa superior (parte superior central del contenido multimedia). También se muestra la distribución topográfica de los valores instantáneos de la potencia alfa superior en todo el cuero cabelludo (parte superior derecha del contenido multimedia). Los valores instantáneos de alfa superior (promediados en las ubicaciones parieto-occipitales) pueden luego mapearse a una escala de color utilizando los parámetros obtenidos durante un paso inicial de calibración que caracteriza la variabilidad inter e intra-sujeto. La parte central del contenido multimedia muestra el valor del feedback en función del tiempo, que se traduce directamente en una escala de color, mientras que la parte inferior muestra el feedback visual final que recibe el participante.

Casos de uso

A continuación, presentamos algunos resultados científicos de un enfoque moderno de neurofeedback aplicado a la salud mental, orientado a la mejora cognitiva, que abarca a la población general, personas con trastorno depresivo mayor y niños con TDAH. Estos datos ofrecen al lector una visión general de los efectos que pueden esperarse a nivel electrofisiológico y cognitivo tras la aplicación de esta tecnología. Para un análisis más detallado, se recomienda consultar las publicaciones originales en revistas científicas revisadas por pares y en congresos especializados.

Pacientes con depresión mayor (Escolano, 2014a)

Estudio controlado. El grupo experimental (n=40) realizó 8 sesiones de neurofeedback frente a un grupo control (n=20). A nivel electrofisiológico, solo el grupo experimental mostró un aumento significativo (pre/post estudio) en la actividad alfa específica de cada sujeto, con un incremento promedio del 25%. El principal resultado de la evaluación cognitiva fue una mejora significativa únicamente en el grupo experimental en la prueba PASAT: una disminución del 24% en los errores y una reducción del 15% en el tiempo de ejecución. Esto sugiere que la memoria de trabajo y la velocidad de procesamiento mejoraron en pacientes con depresión, aliviando así los síntomas cognitivos.

Figura 7: Cambios neuroplásticos en pacientes con trastorno depresivo mayor. La actividad alfa se muestra a lo largo de las 8 sesiones de entrenamiento en los registros de EEG (puntos negros, antes y después de cada sesión) y durante los ensayos de entrenamiento (puntos grises). Se observa un aumento positivo, lo que sugiere un aprendizaje del proceso de autorregulación.

Niños con trastorno por déficit de atención e hiperactividad (TDAH) (Escolano, 2014b)

Estudio exploratorio no controlado. Niños con TDAH (n=20) realizaron 18 sesiones de neurofeedback. A nivel electrofisiológico, se observó un aumento significativo (pre/post estudio) en la actividad alfa específica de cada sujeto, con un incremento promedio del 13%. Además, se analizó la tendencia entre sesiones en distintas bandas de frecuencia, obteniéndose un aumento en alfa y una disminución en la actividad de baja frecuencia (cabe destacar que los niños con TDAH suelen presentar un exceso de esta última).

La evaluación cognitiva mostró un incremento del 16% y del 10% en las respuestas correctas en la prueba de secuenciación de letras y números del WISC-IV, lo que sugiere una mejora en la memoria de trabajo y la atención sostenida. Finalmente, los padres informaron una mejora clínica de sus hijos en cuanto al déficit de atención y la hiperactividad/impulsividad (aproximadamente 9 puntos en ambas dimensiones), medida con las Escalas de Evaluación de los Padres de Conners (CPRS-R).

Figura 8: Cambios neuroplásticos en niños con TDAH. Se muestran mapas de sensores-frecuencia para la actividad absoluta y relativa. El rango de frecuencia se expresa en relación con el valor del alfa individualizado, es decir, la parte superior del alfa corresponde al intervalo [0-2]. Se observa un aumento significativo en la actividad absoluta y relativa del ritmo alfa, más destacado en las zonas centrales y parieto-occipitales.

Población general (Escolano, 2011)

Estudio controlado. El grupo experimental (n=6) completó 5 sesiones consecutivas de neurofeedback y fue comparado con un grupo control no intervenido (n=6). La muestra estaba compuesta por estudiantes universitarios con una edad media de 25 y 27 años, respectivamente. No se realizaron registros EEG en el grupo control. A nivel electrofisiológico, el grupo experimental mostró un aumento significativo (pre/post estudio) en la actividad alfa específica de cada sujeto, con un incremento promedio del 65%. También se observó un aumento significativo (12%) en la cantidad de palabras recordadas en la prueba de amplitud conceptual, lo que sugiere una mejora en la memoria de trabajo.
 
 
 
 

Figura 9: Cambios neuroplásticos. Se muestra la actividad alfa a lo largo de las 8 sesiones de entrenamiento en los registros EEG (puntos negros, pre-post sesión) y durante los ensayos de entrenamiento (puntos grises). Se observa una tendencia positiva, lo que sugiere un aprendizaje del proceso de autorregulación.

Población general, estudio controlado con placebo de sesión única (Escolano 2014c)

Estudio doble ciego, controlado con placebo. El grupo experimental (n=10) recibió una única sesión de entrenamiento y fue comparado con un grupo control placebo (n=9). La muestra consistía en estudiantes universitarios con una edad media de 26 y 24 años, respectivamente. A nivel electrofisiológico, solo el grupo experimental mostró un aumento en la actividad alfa específica del sujeto (13% en promedio), así como un incremento de la desincronización durante la ejecución de una tarea cognitiva (actividad fásica, 16%). A nivel conductual, no hubo diferencias significativas entre los dos grupos, lo que sugiere que una sola sesión de entrenamiento no es suficiente para lograr una mejora cognitiva (aunque ya eran evidentes los cambios electrofisiológicos).

Figura 10: Cambios neuroplásticos. Se muestra la actividad alfa para el grupo experimental y el grupo control (figuras izquierda y derecha, respectivamente) en los registros EEG (color azul, pre-post sesión) y durante los ensayos de entrenamiento (color negro). Solo en el grupo experimental se observa una tendencia positiva.

Población general, efectos en el rendimiento cognitivo y la atención plena (Navarro-Gil, 2018)

Estudio controlado. Este estudio se centró en la evaluación de los efectos sobre el rendimiento cognitivo y la escala de mindfulness. El grupo experimental (n=27) realizó 6 sesiones de entrenamiento y se comparó con un grupo control no intervencionista (n=23). La edad media fue de 37 y 35 años, respectivamente. A nivel electrofisiológico, solo el grupo experimental mostró un aumento significativo (pre/post estudio) en la actividad alfa específica del sujeto, con un incremento promedio del 31%. El principal resultado de la evaluación cognitiva fue una mejora significativa solo en el grupo experimental en la prueba PASAT: una disminución del 55% en errores y del 5% en el tiempo de ejecución. Además, el grupo experimental mostró un incremento en la escala de atención plena: 12 puntos en la variable general del FMQ y 6 puntos en la MAAS.

Figura 11: Cambios neuroplásticos. Se muestra el incremento en el ritmo alfa (pre/post estudio) para el grupo experimental (punto negro) y el grupo control (punto blanco), normalizado con respecto a la primera medición.

Población general, resultados fuera del laboratorio (Escolano, 2019a; 2019b)

Evaluación de la técnica fuera del laboratorio (sin grupo control). Un total de 59 participantes realizaron cinco sesiones de entrenamiento, con evaluaciones cognitivas antes y después del programa en el primer y último día. El análisis del incremento pre-post en el parámetro entrenado reveló un aumento significativo, con un promedio del 40.2%. La evaluación cognitiva mostró una mejora significativa en la prueba PASAT (incremento del 55.6% en el número de palabras recordadas y una reducción del 8% en el tiempo de ejecución), lo que sugiere una mejora en la memoria de trabajo.

Figura 12: Cambios neuroplásticos. La actividad alfa a lo largo de las 5 sesiones de entrenamiento se muestra en las mediciones de EEG (puntos negros, pre-post sesión) y durante los ensayos de entrenamiento (puntos grises). Se observa una tendencia positiva, lo que sugiere un aprendizaje del proceso de autorregulación. El recuadro superior izquierdo muestra la actividad alfa intra-sesión (promedio entre sesiones), indicando también una tendencia positiva.

Conclusiones

El uso del neurofeedback moderno basado en tecnología de interfaz cerebro-computadora (BCI, por sus siglas en inglés) puede ofrecer, por un lado, una mayor comprensión de los efectos del neurofeedback a nivel electrofisiológico. Los resultados mencionados anteriormente muestran de forma consistente un aumento en los patrones cerebrales específicos de cada sujeto, los cuales, según la literatura neurocientífica, se correlacionan con el rendimiento cognitivo debido a mecanismos inhibitorios del cerebro.

Por otro lado, gracias a este enfoque científico-tecnológico, en el que todos los parámetros del entrenamiento se calculan mediante algoritmos computacionales según los patrones cerebrales específicos del sujeto en el momento de uso de la tecnología, se puede esperar una mayor fiabilidad en los resultados cognitivos. Aunque sería necesario realizar ensayos clínicos con muestras poblacionales más amplias y condiciones de control más rigurosas, se observaron mejoras cognitivas generales de forma consistente, especialmente en memoria de trabajo, atención y velocidad de procesamiento.

Nuestra tecnología implementa neurofeedback basado en interfaces cerebro-computadora (BCI) para la mejora cognitiva. El estudio mencionado anteriormente reporta los resultados obtenidos a partir de su aplicación por parte de usuarios reales de esta tecnología (Escolano, 2019a; 2019b). Estos resultados positivos indican que esta innovadora terapia de biofeedback con EEG moderno es una potente opción complementaria de tratamiento cognitivo para aquellas poblaciones que desean mantener y potenciar sus funciones cognitivas. Los tratamientos de neurofeedback basados en BCI han demostrado ser más eficaces y los cambios neuroplásticos inducidos se mantienen durante más tiempo.

Referencias

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